Центральными персонажами фильма «Шкатулка проклятия. Шёпот ведьмы» оказываются Ава и её супруг Майк. Они уже давно хотят попробовать что-нибудь новое, переведя свои отношения на очередной серьёзный этап. В итоге оба принимают решение приобрести дом, где у них будет достаточно пространства для семьи и её продолжения. Новый дом позволяет им обрести счастье. Но оно длится не слишком долго. Однажды новые домовладельцы начинают ощущать присутствие чего-то ужасающего и пугающего. Почти каждую минуту у них появляется чувство, что за ними кто-то следит. А по ночам регулярно слышатся стуки, голоса и скрипы полов, словно кто-то ходит по ним. Вскоре герои фильма «Шкатулка проклятия. Шёпот ведьмы» понимают, что они переехали в дом, населённый злом. И оно просто так не оставит их в покое. Аве и Майку нужно найти способ избавиться от сверхъестественной опасности. Но им известно лишь то, что появление зла каким-то образом связано с коробкой, предназначенной для хранения безделушек, найденной в доме. Им предстоит раскрыть её секрет.